Respecto a su evolución, se han descubierto fósiles de quirópteros con características más primitivas, siendo Onychonycteris finneyi118 la especie más primitiva de los dos géneros monoespecíficos más antiguos de murciélagos de los que existe registro. Esta especie vivió en una área que hoy día es el estado de Wyoming durante en el período Eoceno, hace 52,5 millones de años y que sucede a Icaronycteris index, anteriormente considerada la especie de murciélago más primitiva.119 Los primeros murciélagos que aparecen en el registro fósilya volaban y se alimentaban de insectos. Su morfología era muy similar a la actual,120 pero todavía no contaban con la ecolocación, como lo demuestra la cóclea poco desarrollada de O. finneyi.121 Se cree que evolucionaron a partir de pequeños mamíferos arborícolas que saltaban de un árbol a otro, desarrollando en primera instancia membranas para planear y finalmente alas.122 Sin embargo no se ha descubierto ningún fósil que represente un estadio intermedio de esta evolución.120 Los dos subórdenes de quirópteros, los megaquirópteros y microquirópteros, divergieron casi al principio del Cenozoico.100
Durante el Oligoceno, cuando la configuración de los continentes era diferente a la actual, Sudamérica estaba aislada del resto de masas terrestres y el continente australiano se encontraba más al el sur que hoy en día. En esta situación geográfica, su capacidad para volar permitió a los quirópteros una expansión mucho más importante que otros grupos de mamíferos. Hace veintitrés millones de años, colonizaron Indonesia y Australia.120
En el Pleistoceno la temperatura global se desplomó, creando vastos casquetes polares en ambos hemisferios. Los que no migraron hacia latitudes más bajas murieron. La genética de poblaciones muestra que los murciélagos europeos se refugiaron en las penínsulas de Europa meridional (Ibérica, Itálica y Balcánica).123
Durante esta época compartían cuevas con los humanos primitivos, sin embargo no se conoce casi nada de este encuentro entre especies; sólo se han encontrado pinturas rupestres de murciélagos en cuevas del norte de Australia.
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